Een nieuwe heldhaftige draak en zijn ruiter kiezen het luchtruim en alleen jij kunt ze helpen de boosaardige schurken te verslaan die een drakenheiligdom hebben vernietigd dat is gemaakt door Hiccup, Toothless en hun drakenruiters.

Als het eiland Havenholme helemaal vernietigd blijkt te zijn, worden mysterieuze overlevenden de helden van de toekomst. Scribbler is een geleerde die zijn verleden is vergeten, terwijl Patch een unieke "Chimeragon"-draak is. Samen verkennen ze nieuwe eilanden, vechten ze tegen vreselijke vijanden en proberen ze hun herinneringen weer terug te krijgen in dit nieuwe avontuur.